Johan föddes 1589 och var son till Johan III och Gunilla Bielke. Under sitt korta liv spelade han en större roll i rikspolitiken som barn och yngling än han gjorde som vuxen. Fadern dog då Johan var tre år gammal. Halvbrodern Sigismund blev kung och Johan tronföljare.
Fem år senare dog även modern på sitt änkesäte Bråborg utanför Norrköping. Johan kom att växa upp hos sin farbror hertig Karl på Nyköpingshus tillsammans med sina yngre kusiner Gustav Adolf och Karl Filip. De fick en gedigen utbildning under ledning av Johan Skytte.
När Sigismund avsattes 1599 var Johan den som formellt skulle ärva tronen. Hertig Karl, som gripit makten, styrde som riksförståndare och lät sig inte utropas till kung förrän 1604. Den 15-årige Johan hade då förmåtts att avsäga sig sina anspråk på kronan.
Johan fick i stället ett eget hertigdöme som omfattade hela Östergötland, Kinda och Ydre härader i Småland och sex härader i Västergötland och Närke. Han tillträdde som hertig 1606 och mottog östgötarnas trohetsed i samband med Karl IX:s eriksgata tre år senare.
Den unge kungasonen fick en stark maktställning i sitt hertigdöme. Han hade domsrätt i både andliga och världsliga frågor, rätt att utnämna bland annat biskopar och lagmän och att slå mynt med sin egen bild på. Intäkterna från skatter, avgifter, tullar och böter tillföll honom och han var överbefälhavare för landskapets trupper. Alltsammans skulle därtill ärvas av hans manliga arvingar.
Johans växande hov ambulerade mellan slotten Stegeborg, Bråborg och Vadstena. Slottet vid Bråviken, där han hade vuxit upp, var hans favoritbostad och därifrån riktades hans uppmärksamhet alltmer mot Norrköping, som han beslutade att göra till sin residensstad.
Slottet Norrköpingshus hade förstörts i en brand 1604 och behövde ersättas. År 1614 inleddes arbetet med Johannisborgs slott i Saltängens vattendränkta utmarker. Under ledning av den nederländske byggmästaren Hans Fleming skapades en modern fästning för Norrköpings försvar och ett slott som skulle inrymma hertigdömets hov och förvaltning.
Hertig Johan ville inte att det nya slottet skulle ligga isolerat långt ifrån stadens centrum. Han lät därför anlägga ”Nya staden” norr om Strömmen och utlovade tolv års skattefrihet för de stadsbor som byggde flervåningshus där. Den nya staden fick ett eget marknadstorg och förbands med den gamla stadskärnan av den första Saltängsbron.
Av stor betydelse för Norrköpings utveckling var hertigens engagemang i stadens näringsliv. År 1609 lät han grunda det vapenfaktori på Kvarnholmen som blev Norrköpings första storindustri: Holmens bruk. Många utländska smeder engagerades, inte minst tyskar. Till en början dominerade produktion av harnesk, men det tillverkades även musköter och pistoler.
För att binda östgötahertigen närmare familjen arrangerade Karl IX en förlovning mellan Johan och sin dotter Maria Elisabet. Vid bröllopet var hon bara 16 år gammal. Äktenskapet blev barnlöst och olyckligt. Båda makarna hade klen hälsa och Maria Elisabet blev efter några år sinnessjuk.
Karl IX avled 1611 och hade in i det sista dåligt samvete för tronföljden. I sitt testamente uppmanade han riket och sina söner att erkänna hertig Johan som kung ”ifall han åstundade emottaga regeringen”, men Johan tackade ännu en gång nej och lyckönskade sin kusin och svåger Gustav II Adolf till kronan.
Hertig Johans omfattande hovliv, omättliga lyxbegär och bygget av Johannisborg slukade stora summor och försatte honom en ohållbar ekonomisk situation. Hertigdömets skatteintäkter räckte inte till. ”Han saknade ekonomiskt sinne; även i detta avseende var han sin faders son”, heter det i Svenskt biografiskt lexikon.
Redan vid unga år drabbades Johan av svåra sjukdomsanfall, som till sist knäckte honom. Det olyckliga giftermålet torde ha förvärrat hans hälsotillstånd. Den 5 mars 1618 dog hertig Johan av Östergötland på Bråborgs slott, endast 29 år gammal. Hustrun avled några månader senare och hertigparet begravdes i Linköpings domkyrka.
Johans död innebar slutet för det självständiga hertigdömet Östergötland som åter förenades med riket. Avvecklingen av den stora hovförvaltningen med all dess personal och leverantörer blev ett hårt slag för Norrköping, men hans industriella och ekonomiska initiativ gynnade stadens utveckling. Av hans ståtliga slottsprojekt återstår dock bara ett ensamt porttorn.